Cela fait maintenant 4 jours que le rouge envahit le ciel... Du fait des sentiments humains qu'elle a pu ressentir, les capitaines des 29 vaisseaux V sont maintenant convaincus que Anna -Commandante suprême des V- a perdu tout contrôle. Erica Evans -agent de la cinquième colonne- cherche à aller à la rencontre de Anna pour avoir des réponses sur le ciel rouge. La cinquième colonne fait connaissance avec le Dr Sydney Miller, un scientifique qui a mené ses recherches sur les Visiteurs et le ciel rouge et apprennent le véritable objectif de ce dernier. Tandis qu'Anna commence à être envahie par les sentiments humains, elle se voit contrainte de reprendre contact avec une vieille connaissance et c'est alors qu'un personnage clé fait son apparition...

Anna reprend contact avec sa mère, Diana, qu'elle a fait passer pour morte quinze ans plus tôt afin d'accéder au commandement suprême des Visiteurs. Une nouvelle branche de la cinquième colonne fait son apparition, plus radicale, qui se compose principalement d'activistes kamikazes. Erica Evans, agent de la cellule du FBI chargée du contre-terrorisme V est sur l'enquête. Devant la montée des violences anti-V, Anna recours au chantage affectif auprès de Ryan Nichols -agent dormant V de la cinquième colonne- pour démasquer la rébellion...

Erica se réveille dans la voiture après que cette dernière ait fait plusieurs tonneaux. Malik est déjà sortie et frappe dès lors Erica. Elles se battent hors de la voiture mais alors que Malik s'apprête à manger Erica, cette dernière la frappe contre un arbre et l'assomme. Les autres membres de la Cinquième colonne arrivent en voiture et capturent Malik pour l'interroger. Anna quant à elle teste de plus en plus Lisa suite aux recommandations de sa mère, qui avait elle même essayé de transformer Anna. Le père Jack est de plus en plus discrédité lorsqu'une émeute éclate dans son église, et Tyler tourne une vidéo pour faire du mal à Jack sous les ordres d'Anna. Malik, est pour finir tuée après avoir été torturé par Ryan et Hobbes. Elle leur révèle une informations capitale pour sauver une victime des Visiteurs. Erica apprend des nouvelles inquiétantes sur sa grossesse et sur Tyler. Joshua met au point une machine pour extraire l'âme des humains. Lisa quant à elle se confie à Erica sur les intentions de sa mère. Chad Decker rejoint la Cinquième Colonne.

Trois ambassadeurs de la paix sont retrouvés assassinés. Au bureau du FBI, Erica rencontre son nouveau partenaire Chris Bolling (Jay Karnes), avec qui elle avait suivie sa formation. Ryan livre le minimum d'informations à Anna sur la Cinquième Colonne, qui insiste pour qu'il se rapproche d’Eli Cohn (Oded Fehr), le leader d'une faction radicale. Erica, Hobbes et Ryan trouvent le repaire d'Eli. Malgré leurs désaccords, ils s’entendent pour faire attribuer l'assassinat de l'agent Malik à des membres fidèles de l’organisation de Cohn. Lors d'un raid mené par Erica et des agents du FBI, deux inconnus sont arrêtés. Au Vatican, Anna force le collège des cardinaux à se joindre officiellement aux V et à condamner les prêtres anti-V. Anna découvre que l'un des proche conseiller de l'évêque est un agent dormant qui avait travaillé pour Diana. Anna l'oblige à retourner sur le vaisseau mère, sous le couvert de son bénévolat en tant que premier missionnaire chez les V. Elle essaie de savoir ce qu'il a appris sur l'émotion et l'âme humaine, mais il refuse de reconnaître Anna comme reine et insiste sur le fait qu'il ne partagera ses connaissances qu’avec Diana. Anna le mène alors à sa mère, qui le tue avant qu’Anna ne l'emmène à nouveau. Diana informe sa fille que l'émotion humaine est en fait une bénédiction plutôt qu'une malédiction pour les V. Après la mort du prêtre, Anna sent enfin qu'elle en sait suffisamment pour utiliser les émotions et l'âme contre les hommes. Tyler et ses amis saccagent l'église de Jack pour se venger des attentats suicide. Paul et Chris découvrent une vidéo de surveillance où Erica et Jack conversent et ils commencent à les suspecter. Jack se rend compte que Tyler a vandalisé l'église et en fait part à Erica. Ryan retourne au navire V et donne à Anna la tête coupée de l'agent Malik. Ryan supplie Anna de prodiguer sa félicité à sa fille, mais Anna refuse et lui ordonne d'infilter l'organisation d’Eli Cohn afin d’éliminer définitivement la Cinquième Colonne.

Anna révèle les plans de son dernier cadeau à l'humanité,"Concordia", des structures-citadelles qui seront construites par les humains, mais avec la technologie des V. Chad Decker est le premier à voir ce projet présenté par Anna qui prétend que celui-ci créera de nombreux emplois dans le monde. Cependant, la réelle vocation de "Concordia" sera d’être utilisé dans la prochaine phase de l'invasion pour le transport, vers les vaisseaux mère, des femmes qui seront utilisées pour la reproduction. En secret, Anna jubile à l’idée qu’en construisant "Concordia", les humains creuseront leurs propres tombes. Pendant ce temps, Erica offre à Tyler un gâteau pour son 18e anniversaire. Mais Tyler est plus préoccupé par son père qui ne l'a pas encore appelé. Erica appelle Joe, son ex-mari, et lui dit qu'ils doivent de parler de Tyler. Erica se rend compte que les Visiteurs ont une influence notable sur Tyler. Pour tenter de la neutraliser, elle et Joe se mettent d’accord pour lui offrir un voyage à travers le pays en moto, et pour être à nouveau réunis ensemble. Anna réplique en offrant à Tyler une formation à l’école de pilote. Ryan approche Eli Cohn et lui demande son aide pour abattre Anna lors de la soirée organisée pour la présentation de "Concordia". Lorsque cette idée est proposée au reste de la Cinquième Colonne, Erica et le Père Jack refusent tout d'abord. Puis, Erica change d'avis, modifiant le plan afin que les dommages collatéraux soient minimes. Le plan est mis à exécution, tout ce passe bien jusqu'à ce que Ryan appelle Marcus, l'avertissant de la tentative d'assassinat. Marcus en informe Anna, et prend sa place sur scène. Erica se précipite sur la scène et embrasse Tyler pour permettre à Hobbes d’abattre Marcus. Thomas, l'ingénieur de l'Université "Concordia" est nommé nouveau bras droit d’Anna. Hobbes et Cohn sont furieux que leur plan ait été déjoué par Ryan. Le Père Jack est confronté au Père Travis, qui l'informe que son comportement récent peut donner raison au Vatican de l’excommunier. Tyler décide finalement de choisir le cadeau de sa famille au lieu de l'accueil des Visiteurs. Au FBI, le partenaire d’Erica trouve son comportement étrange, lui et Paul Kendrick décident d’enquêter sur elle. Ryan, traitant avec Anna, est invité à infiltrer davantage la Cinquième Colonne. Il se soumet, la reconnaissant comme «Reine».

Chad Decker et sa nouvelle co-présentatrice, Carrie, informent de la tentative d'assassinat et de l'état de Marcus qui reste inconnu. Anna jure qu'elle va détruire la Cinquième Colonne et Eli Cohn, et que le sacrifice de Marcus sera vengé. Pendant ce temps, Erica fait l'objet d’une suspicion accrue de la part du FBI. Erica demande à Hobbes de localiser Ryan qui les a trahis pour protéger sa fille. Anna ordonne à Ryan de traquer et de tuer Eli Cohn afin qu'elle offre plus d'aide à sa fille. Le Père Travis annonce son ex-communication au Père Jack Cohn appelle Erica, l'informant qu'ils ont pris Ryan. Mais Ryan est surveillé par un tracker V, et Anna et Thomas avertissent anonymement le FBI, forçant ainsi les humains à faire le sale boulot. Erica demande à Ryan pourquoi il a trahi ses alliés, il s’explique au sujet de sa fille et leur demande de partir, ou bien ils seront tous morts. Erica décide de feindre d’être prise en otage. Anna annonce que les deux parents de Tyler doivent mourir afin que les plans des Visiteurs pour Tyler puissent continuer. Joe et Tyler regardent un match de football quand ils voient Erica prise en otage. Joe part retrouver Erica. Le FBI utilise une technologie V pour voir leurs cibles dans le bâtiment. Alors que le FBI est sur le point de porter le coup final, Cohn active ses kamikazes présents dans la foule à l'extérieur. Ryan s'excuse auprès d’Erica, qui lui dit simplement "au revoir". Joe arrive à l'intérieur de l’immeuble grâce à l'aide d'un agent V dormant, Ray Caldwell. Cohn annonce à Erica qu'elle sera le chef de la Cinquième Colonne. Le groupe, à l'exclusion de Cohn, sort du bâtiment qu’Hobbes fait ensuite exploser. Joe est tué dans la fusillade qui s’ensuit et Tyler en colère quitte Erica en la blâmant. Lisa rencontre sa grand-mère, qui conspire contre Anna. Erica réunit Chad, Jack, et Hobbes. Elle annonce que la Cinquième Colonne va maintenant passer à l'offensive.

Erica Evans -nouvellement désignée par Eli Cohn comme chef de la cinquième colonne- part à Bangkok pour rencontrer l'ensemble des lieutenants de la rébellion. La cinquième colonne retrouve alors le médecin qui s'était occupé de la grossesse de Erica Evans, qui se trouve être à Hong Kong, ils découvrent l'existence d'une liste de 29 jeunes mâles humains ayant survécu à la génothérapie V, liste dont fait partie Tyler Evans -le propre fils de Erica Evans. Le docteur Sydney Miller -qui viens de rejoindre la cinquième colonne- comprend alors le vaste plan des Visiteurs: réunir l'ensemble des meilleurs gênes humains pour enrichir le patrimoine génétique V grâce à une reproduction inter-espèces par le biais de la future reine Visiteur, Lisa...

Le plan d'Anna -Commandante suprême des Visiteurs- de récupération du meilleur patrimoine génétique de l'humanité à des fins de reproduction est sur le point d'aboutir, malheureusement, les 29 jeunes mâles humains pré-sélectionnés pour fertiliser la future reine des Visiteurs -Lisa- meurent soudainement, alors que le taux de phosphore de Tyler Evans n'est pas suffisant pour assurer une fertilisation de Lisa. Erika Evans, à l'aide de la cinquième colonne à travers le monde, va tout faire pour empêcher Anna de terminer sa compilation des meilleurs gênes humains...

Anna inaugure le chantier de lancement du vaste programme de construction « Concordia », dernier "cadeau des Visiteurs à l'humanité" afin de finaliser son plan d'invasion massive. Le rapprochement manifeste entre Tyler Evans et sa mère -Erica Evans- ainsi que les critiques de plus en plus acerbes de Carrie, la co-présentatrice de Chad Deker, perturbe la stratégie d'invasion d'Anna. Marcus -fidèle lieutenant d'Anna- prend contact avec « sa » reine, Diana, qui lui affirme qu'Anna est éprise d'émotions humaines, et qu'elle mènera leur espèce à la perte. Dans le même temps, Anna réalise qu'elle aura du mal à contrôler l'âme humaine et décide, pour maîtriser l'humanité, de lui faire profiter de sa félicité...

Anna se concentre sur la procréation de Lisa avec Tyler afin d’assurer l'évolution des Visiteurs, tandis qu’Erica et la cinquième colonne enrôlent Lisa afin de porter un coup visant à destituer Anna avant que l’humanité ne soit détruite, pendant que Ryan et Joshua sortent Diana de sa prison afin qu'elle reprenne le pouvoir. Malheureusement, l'attaque échoue, ce qui a des conséquences dévastatrices...