Alors qu'il se rendait en Californie avec une prisonnière assez particulière, l'US Marshal Carter à un accident de voiture. Il se retrouve alors dans la ville d'Eureka où tout le monde paraît bizarre. Alors qu'il est dans le bureau du shérif, une explosion se produit.

L'US Marshall Jack Carter, malgré les avis contraire, enquête sur la disparition mystérieuse d'un petit garçon qu'il retrouve très rapidement. Mais les phénomènes qui sont entrain de se produire à Eureka, et qui résulte d'une expérience scientifique ayant mal tourné. Il découvre alors que la ville d'Eureka est dirigée par le gouvernement et où les meilleurs scientifiques du monde habitent.

Quelques heures après l'enterrement de Susan Perkins, celle-ci apparaît plus vrai que nature dans le bureau du shérif. Celui-ci n'en revient pas. Mais des phénomènes inexplicables se passent à Eureka, une sorte d'esprit sème la confusion. En plus de cette affaire, Carter doit gérer sa nouvelle maison que lui a gentillement offert Fargo, mais qui présente des aspects pour le moins original.

Alors que Jack et Henry rentrent dans un café pour arrêter quelqu'un, Jack tire sur Henry. Personne ne se souvient comment et pourquoi c'est arrivé. Ils cherchent alors la cause et pensent que quelqu'un arrive à contrôler la mémoire des gens. En parallèle, Zoé, la fille de Carter (arrivée à Eureka sans l'autorisation de son père) prépare une pièce de théâtre de Shakspeare avec un garçon qui a des idées très visionnaires et futuristes.

Fargo, Vincent et Spencer se font une soirée vidéo. Trop bruyant, c'est l'adjoint au shérif va se joindre à eux. Juste après la soirée, Spencer est convaincu qu'il a été enlevé par des extraterrestres et que l'invasion à commencé. Dans le même temps, un sénateur est en ville pour décider du budget.

Carter doit s'occuper d'un scientifique qui a peur de tout, le docteur Carl Carlson. Celui-ci va faire par accident une fantastique découverte: la régénération cellulaire.

Fargo obtient un bureau dans la section 4. Ce bureau est en fait une vraie caverne avec des objets datant des années 70. En rangeant, il découvre un appareil, ressemblant à un ancien poste de radio. Quant il le met en marche, un compte à rebours démarre avec une voix disant qu'il reste 24h avant que tout n'explose ... Cet appareil est en fait un missile qui est au coeur de la ville.

Carter enquête sur un étrange accident de voiture ... Une automobiliste a été percutée par quelque chose de très violent, mais aucune trace de cette chose. Un corps à été retrouvé en très mauvais état non loin de là, dans la forêt. À Global Dynamics, une sorte de compétition entre l'équipe de Fargo et une autre équipe est en cours sur un projet. Cette autre équipe semble travailler beaucoup plus vite...

Toute la ville ne parle que de ça. L'ancien assistant de Stark, Callister Raynes, qui avait disparu depuis un mystérieux incendie dans ses laboratoires, est de retour en ville. Un retour qui coïncide avec une série d'évènement assez troublant en ville comme des pannes d'électricité. Stark semble très bouleversé par le retour de son assistant.

Fargo offre à Stark sa nouvelle invention, un neuro transmetteur capable de relier le cerveau à un ordinateur. Carter et Joe amènent à Spencer, qui s'avère être un des meilleurs vétériniaires, un chien blessé. Il lui incère de la nano-technologie pour le soigner mais les nanoites s'échappent...

Après une journée comme les autres à Eureka, tous les habitants perdent connaissance pendant la nuit. Le lendemain matin, ils ont tous un comportement étrange et irresponsable, à l'exception de Jack et Zoe Carter. Jack pense qu'une invention d'Henry est responsable mais en tentant de la neutraliser, il ne fait qu'aggraver le problème.

Fatigué par le comportement de Stark à son égard, Carter prend quelques jours de congé dans sa maison contrôlée par une intelligence artificielle, S.A.R.A.H. Sa journée de repos est interrompue quand S.A.R.A.H. attire Stark, Allison, Beverly, Fargo et Henry et les enferme à l'intérieur de la maison pour qu'ils règlent leurs différends. Ceux-ci ne semblent pas prêts à accéder à la requête de la maison et vont accidentellement déclencher un autre programme, B.R.A.D., beaucoup plus agressif.

Eureka se retrouve propulsée dans un futur proche. En 2010, Zoe s'apprête à recevoir son diplôme universitaire, Henry a épousé Kim, et Carter et Allison sont mariés et attendent un enfant. Mais Fargo interrompt la cérémonie de Zoe pour demander à Carter et Allison d'éclaircir un terrifiant mystère. Le corps d'une femme, sorti de nulle part, est apparu dans la Section 5 et semble avoir été brûlé par d'étranges radiations. Les anomalies temporelles se multiplient à Eureka et mettent Fargo sur la piste d'une réponse.